Ospitato in quello che una volta era l'Union Indian Agency Building, costruito con pietre del luogo nel 1875, questo museo racconta la storia delle cinque tribù - Cherokee, Chickasaw, Choctaw, Creek e Seminole - che nel XIX sec. furono costrette a spostarsi nel Territorio indiano (nell'odierna Oklahoma). Il museo possiede una collezione di oltre 800 oggetti d'arte dei nativi americani e sponsorizza ogni anno quattro importanti concorsi d'arte. Possiede anche una divisione didattica, nota come "Center for the Study of Indian Territory".